In de Tweede Wereldoorlog maakte de Valkhofbunker deel uit van de Westwall. Dit was een verddedigingslinie die oorspronkelijk langs de Duitse westgrens liep. De Duitse legerleiding besloot in 1943 deze verdedigingslinie naar de oevers van de Maas, het Maas-Waalkanaal en de Waal in Nederland te verleggen. De strategisch gelegen Waalbruggen bij Nijmegen werden hierin belangrijke onderdelen .

De verdediging van de bruggen was geconcentreerd rondom het Valkhof. De Duitsers ontruimden de gebouwen rondom het park, metselden ramen en deuren dicht, brachten schietgaten aan en groeven tankgrachten. Het Valkhof zelf voorzagen ze van prikkeldraadversperringen, loopgraven en mitrailleursnesten. Ook bouwden ze er drie betonnen bunkers en een schuilkelder. De bunkers werden uitgerust met twee machinegeweren en overzagen de verkeersbrug en de wegen rond het Valkhof.

Het gehele gebied werd tot Sicherungsgebiet der Wehrmacht verklaard en was voortaan ontoegankelijk voor burgers. Toch lukte het verschillende verzetslieden (waaronder de bekende Nijmeegse verzetsstrijder Jan van Hoof) om gedetailleerde beschrijvingen en kaarten van het gebied te maken.

Het Valkhof en omgeving werden op 20 september 1944 bevrijd door De Britse Grenadier Guards. Hierdoor werd de Duitse weerstand aan de zuidelijke kant van de verkeersbrug gebroken.

Van de drie bunkers in het Valkhof is vandaag de dag alleen nog de Valkhofbunker overgebleven. De twee andere bunkers en de schuilkelder zijn in 1947 en 1982 gesloopt.